网络神经科学前沿：大脑如何在局部和全局高效处理信息？

导语

功能性分离与整合是大脑产生认知行为的两种基本过程。在网络神经科学视角下，大脑能够在局部和全局等不同信息处理模式之间灵活切换，对应着较好的智力发展。近日发表在PNAS的一篇论文中，研究者提出基于特征模态的复杂网络分析方法，从分层模块化的角度刻画了大脑功能网络在分离（局部信息处理）和整合（全局信息处理）状态之间的切换。该研究将有助于理解大脑的适应能力和网络机制，从而应对相关脑疾病。

王荣 | 作者

邓一雪 | 编辑

论文标题：

Segregation, integration, and balance of large-scale resting brain networks configure different cognitive abilities

论文地址：

https://www.pnas.org/content/118/23/e2022288118

目 录

一、研究背景

二、基于特征模态的分离与整合测量

三、健康年轻人大脑中的平衡

四、平衡支持分离和整合状态之间的灵活切换

五、分离、整合及其平衡预测不同认知能力

六、讨论

1. 研究背景

大脑是一个高度非线性的复杂网络系统。随着神经系统的生长发育，大脑逐渐形成不同的功能系统，支持系统内部相对独立的神经活动以及特定的局部功能，比如运动区、语言区和视觉区等。系统的分离一方面能够使大脑在简单认知任务刺激时激活特定功能区，释放其他区域去执行更一般的认知过程；另一方面，为大脑提供了抵抗局灶性损伤可能导致全脑功能失调的能力。同时，在结构上，功能系统通过白质纤维束相互连接，进行信息传递；神经系统通过对不同功能系统的信息进行整合，为大脑不断适应外界变化提供了生理学基础。因此，功能性分离与整合是大脑产生认知行为的两种基本过程，与认知任务的复杂度以及脑疾病密切相关。但是大脑是如何有效组织神经信息在局部和全脑的有效处理，从而支持从简单到高级的多种复杂认知任务？

从动力学系统角度，一种可能的解释为：“神经系统在静息态时处于动力学临界状态，能够支持分离与整合的平衡”，从而当认知任务需要更高的分离或整合时，大脑能够灵活切换到分离或整合状态，进而满足不同认知功能的需求。该假设近年来在认知心理学领域也得到了极大关注。2018年，美国著名神经科学家Aron K. Barbey提出了人类认知的现代网络神经科学（NNT）理论，认为大脑在局部信息处理（分离）和全局处理（整合）之间的灵活切换促进了一般智力的发展，即分离-整合平衡对应较高的一般智力。然而，自20世纪90年代关于分离-整合平衡的概念提出以来，关于静息态大脑在全脑尺度是否处于分离与整合的平衡尚无定论，NNT理论亟需进一步验证。

对于以上在动力学、网络科学、神经科学和心理学领域的共性难题，其首先需要解决的问题是如何刻画分离与整合的平衡。该研究组提出基于特征模态的复杂网络分析方法，从分层模块化的角度刻画分离、整合及其平衡。

2. 基于特征模态的分离与整合测量

给定非负功能矩阵C（对角线元素为1），其特征模态包含特征向量U和特征值L，模态顺序根据特征值从大到小排序。采用嵌入式谱划分方法（nested-spectral partition，NSP），根据每阶特征向量值的正负对功能网络进行分层模块划分，划分过程如下：

1. 在第一阶模态，所有脑区的特征向量值具有相同的符号（正或负），作为一个第一层，包含一个模块（即全脑网络）。

2. 在第二阶模态，特征向量值为正的脑区作为一个模块，其余脑区具有负的特征向量值，作为第二个模块。将第二阶模态作为第二层，包含两个模块。

3. 第二层中的每个模块又可以根据第三阶模态中脑区特征值的正负进一步划分为两个子模块，作为网络的第三层。以此类推，随着模态阶次的增加，功能网络可以划分为多层的模块化结构，直到每个模块仅包含单个脑区时，划分过程停止。

在每一层划分完成之后，对脑区进行重新排序，但模块内的脑区顺序随机。在划分过程中，可以得到每一层的模块数量 M_i (i=1, …, N) 和每个模块的大小 m_j (j=1, …, M_i)（即模块包含的脑区数目）。

每一阶特征模态都支持了模块内部的整合以及模块之间的分离，其在整个功能模式中的贡献为∧²。由于第一层只包含了一个模块，支持了全脑的整合，具有最大的特征值；第二层中形成了前、后脑模块之间的分离，以及模块内部的整合，对应较小的特征值。随着模态阶次的增加，产生更多的小模块，伴随着更小的特征值。尤其最高层（模块数量为N）支持了脑区之间完全独立的激活模式，其特征值非常小。因此，随着阶次的增加，模块数量增加，而对功能模式的贡献度减小。在每一层中，定义加权模块数量反映分离与整合过程

在低阶层次中，模块数量较小，而特征值较大，反映了高阶层次中的小模块整合成低阶层次中大模块的过程。同时低阶层次中的大模块又会整合成更低阶层次中的大模块，从而 H_i 描述了多层次的分离与整合过程。

然而，模块数量还不足以反映完整的分离与整合过程，模块尺寸也需要进行考虑。假如第二层包含2个模块，模块尺寸为1和N-1。此时，该层产生非常小的分离和近似的全局整合，而当模块尺寸更均匀时，如 m_j=N/M_i，分离程度会增加。因此，对 H_i 进行修正：

修正因子。

由于第一层支持了全脑的整合，全局整合成分为：

而总分离成分为:

当整合成分和分离成分相等时，大脑网络处于分离与整合的平衡。定义分离与整合之间的竞争 H_B=H_In-H_Se，H_B＞0表明大脑偏向于整合，H_B＜0表明偏向于分离，H_B=0表明分离与整合的平衡。

3. 健康年轻人大脑中的平衡

为了验证基于特征模态理论分析分离与整合的有效性，研究者构建了全脑尺度网络动力学模型。假设皮层神经活动x_i由高斯噪声驱动，其动力学方程满足:

式中：c为脑区之间的耦合强度，A大脑结构矩阵，通过DTI数据得到，ξ为高斯白噪声。该模型的稳定解为：

其矩阵形式为：

令 ，可得协方差矩阵:

及模拟的功能矩阵C:

该模型得到了足够长的时间范围内，稳定的大脑功能矩阵。通过调节耦合参数c，可与真实功能矩阵进行对比。

在临界耦合强度c=70处，模拟的功能网络与真实网络最相似，表现为相等的平均相关系数、真实和模拟矩阵之间的最小距离，以及脑区节点度的最小差异、相同的特征路径长度、聚类系数和全局效率（图1），表明静息大脑对应于临界耦合强度处的动力学行为。

图1. 在耦合强度c=70处，模拟功能矩阵与真实功能矩阵最相似。

当耦合强度较小时，脑区之间相对独立，具有稀疏的功能网络，此时系统只能支持分离过程，不足以形成大规模的整合。相应地，分离成分较高，而整合成分较小。当耦合强度较大时，脑区之间连接紧密，形成了大规模全脑同步模式，产生较高的整合成分和较小的分离成分。此时，系统不足以支持局部的分离过程。因此，从非同步状态到同步状态的动态转换过程中，全局整合增加而分离减少。该动力学过程可以用基于图的经典测度描述，如减小的模块化和增加的参与系数。同时，该过程也可以通过增加的分离成分和减少的整合成分来很好地描述（图2g），表明基于特征模态刻画分离与整合过程的有效性。

有趣的是，高斯模型中的分离成分和整合成分曲线在临界耦合强度处相交（图2g）。因此，随着耦合强度的增加，整合与分离之间的竞争程度由负值增加到正值，并在c=70处通过零点，表明动力学模型中存在分离和整合之间的平衡，且该平衡态不能通过模块化和参与系数的单调变化来揭示。最重要的是，在真实大脑功能网络中，H_B=-0.106接近于零，表明健康年轻人的大脑接近与平衡状态。事实上，fMRI 信号不可避免地包含神经活动以外的各种噪声，会导致功能网络中产生偏高的分离成分。然而，静息态大脑对应于动力学模型中的临界耦合强度，而模型中理论上存在分离和整合之间的平衡。因此，该结果表明健康年轻人大脑在静息态时会维持分离与整合之间的平衡。

图2. 健康年轻人大脑在静息态时，处于分离与整合的平衡状态。

然而，分离-整合平衡在个体中表现出极大差异。在具有稀疏功能网络的个体中，其分离成分较大，而具有稠密功能网络的大脑是高度整合的，对应较大的整合成分。换句话说，具有过度稀疏或稠密的功能网络的个体大脑不会在分离与整合之间表现出平衡，当且仅当具有中等密度的功能网络时，大脑才会处于平衡状态。而对处于分离-整合平衡状态的大脑，基于图的复杂网络测度表现出较大变化，表明基于特征模态的测量能更准确地识别平衡状态和个体差异。因此，可以更有效地描述个体大脑与与认知能力的关系。

图3. 基于图和特征模态的个体差异性。

4. 平衡支持

分离和整合状态之间的灵活切换

从动态分析角度，分离和整合状态之间的动态切换模式在个体之间显著不同。对于处于分离状态的大脑，大多数动态过程发生在分离状态，伴随着较长的驻留时间。相比之下，处于整合状态的个体大脑在整合状态下具有较长的驻留时间。因此，而处于平衡状态的大脑，驻留在整合和分离状态的时间几乎相等，表明分离和整合状态之间静态和动态平衡并存。

具有高度分离或整合的个体大脑不容易在分离和整合状态之间切换。相反，处于平衡的个体大脑表现出更明显的分离与整合状态切换，具有最高的切换频率，并且倾向于分离或整合的大脑表现出减少的频率。因此，处于平衡态的大脑具有最高的灵活性。

图4. 分离-整合平衡对动态行为的影响

5. 分离、整合及其平衡预测不同认知能力

为了研究分离、整合及其平衡能否预测不同的认知能力，研究团队采用了结构方程模型（structural equation modeling，SEM）。基于九个具体认知任务，估计了四个认知能力因子，包括一般智力（g），晶体智力（cry）、处理速度（spd）和记忆能力（mem）。通过SEM，分析分离-整合平衡指标H_B和认知能力之间的线性关系。三种认知能力（即一般智力、晶体智力和处理速度）与H_B显著相关：H_B与一般智力正相关，与晶体智力和处理速度负相关。因此，更高的一般智力与更强的整合相关，而更大的分离支持更好的晶体智力和处理速度。然而，记忆能力与H_B线性无关，表明有可能存在非线性相关，从而分离-整合的平衡对应最高的记忆能力。

为了验证这一猜想，研究者将整个样本（991个被试）分为分离 (SG)、平衡 (BG) 和整合 (IG) 组，并通过多组 SEM估计认知能力在不同组中的均值。一般智力从 SG 到 IG 单调增加，表明 IG 中的一般智力最高。晶体智力和处理速度从 SG 到 IG单调下降，表明 SG组 中的晶体智力和处理速度最高。这些组间差异与前面线性估计结果一致。最重要的是， BG 组拥有最高的记忆能力，而在 SG 和 IG 组中的记忆性能较小，表明分离-整合的平衡支持了最高的记忆能力。这些发现提供了强有力的证据，表明更高的一般智力与更强的整合相关，更高的晶体智力和处理速度依赖于更强的分离，而分离和整合之间的平衡支持了最高的与记忆能力。

图 5. (a) 测试认知能力与H_B线性关系的SEM结构图。(b) SG，BG和IG组的划分。(d) 四种认知能力的在不同组中的估计值。

6. 讨论

研究组通过提出大脑功能网络的分层模块方法，明确了分离和整合之间的平衡。从动力学模型及实验数据两方面，证明健康年轻大脑在静息态时处于平衡状态。这种状态允许大脑在分离与整合之间灵活切换。该分析方法更有效地揭示了分离、整合及其平衡在不同认知能力中的复杂作用。更高的全局整合促进了一般认知能力；更好的晶体智力和处理速度与更高的分离有关；平衡预测了最高的记忆能力。

然而， Aron K. Barbey的NNT理论预测了一般智力与分离-整合平衡有关，但该工作发现更高的网络整合对应更好的一般智力，这是由于在认知心理学领域，目前对如何准确测量一般智力仍存在较大争议。在本工作中，Penn Progressive Matrices和Variable Short Penn Line Orientation Test 两个任务只包含在一般智力测量中，所以一般智力可以解释为流体智力，即更高的整合与更好的流体智力有关，符合NNT的预测。同时，记忆本身是一种复杂的能力，包含工作记忆、初级（短期）和次级（长期）记忆。该工作中的记忆任务涉及到复杂的心理块之间的表征关系，可以视为一般智力的基本认知机制。因此，分离-整合平衡预测了最高的记忆能力，验证了NNT理论。

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